2024年3月16日发(作者：)
17
(
4 ): 596~606
应用与环境生物学报
2011
，
2011-08-25
DOI: 10.3724/SP.J.1145.2011.00596
植物NAC转录因子的种类、特征及功能
*
李 伟 韩 蕾
**
钱永强 孙振元
（中国林业科学研究院林业研究所，国家林业局林木培育重点实验室 北京 100091）
摘 要 综述了NAC转录因子的发现及其家族成员、结构特点和生物学功能. NAC类蛋白是近年来发现的一类植物特
有、数量众多的转录因子家族，其成员广泛分布于陆生植物中. NAC家族成员的N端具有一个保守的约150个氨基酸组
成的NAC结构域，含有A、B、C、D、E 5个亚结构域，C端具有一个高度变异的转录激活区. 分析表明，NAC蛋白结构与
其功能密切相关. NAC转录因子具有诸多方面的功能，如参与植物次生生长，在细胞分裂和植株衰老中发挥作用，参
与激素调控和信号转导，参与矿质元素营养和农作物品质改良等. 同时，NACs还参与生物胁迫中植物的防御反应以及
在非生物逆境中发挥作用. 目前对NAC基因的研究主要集中于模式植物拟南芥和水稻，对于NAC蛋白涉及的调控途径
及其组成因子知之甚少，因此NAC基因的功能还有待深入研究；同时，利用基因工程手段导入或改良关键的NAC转录
因子，使作物综合品质的提高已成为可能. 图2 表2 参87
关键词 转录因子；NAC；结构域；生物学功能；表达调控
CLC Q943.2
Characteristics and Functions of NAC Transcription Factors in Plants
*
LI Wei, HAN Lei
**
, QIAN Yongqiang & SUN Zhenyuan
(Research Institute of Forestry, Chinese Academy of Forestry Sciences; Key Laboratory of Forest Cultivation, State Forestry Administration, Beijing 100091, China)
Abstract The members, structure characteristics and biotic functions of NAC transcription factors were introduced and
analyzed. NAC proteins, which distribute widely in many land plant species, constitute one of the largest families of plant-
specifi c transcription factors. The NAC family members have a conservative NAC domain in N-terminal ends with about 150
amino acids including fi ve subdomains of A, B, C, D and E and a highly various transcriptional activation domain in C-terminal
ends. The structure of NAC proteins is related to specifi c biotic functions, and the NAC transcription factors are involved in
various aspects, such as plant secondary growth, cell division and plant senesce, hormones regulation and signal transduction,
mineral element nutrition and improvement of crop quality. Meanwhile, NACs participate in plant defense responses during
biotic and abiotic stress process. The studies have been focused on the model plants Arabidopisis thaliana and Oryza sativa,
and little is known about regulation route and composition of NACs factors. Therefore it is necessary to have an in-depth
study to understand the gene functions of NACs. Nevertheless, they have been used in plant molecular breeding by genetic
engineering for crop genetic improvement. Fig 2, Tab 2, Ref 87
Keywords transcription factor; NAC; structure domain; biotic function; expression regulation
CLC Q943.2
转录因子研究是后基因组学研究的一个重要内容. 作
为一种反式作用因子，转录因子存在于众多不同的信号转导
途径中，特异地与顺式作用元件结合，激活下游目标基因的
表达. 植物中存在着大量的转录因子，拟南芥（Arabidopsis
thaliana）中仅含有27 000个基因，其中就有5.9%的基因编码
转录因子
[1]
，而在植物特异蛋白中，转录因子占到13%
[2]
. 根
据DNA结合域的不同，植物中转录因子主要分为几大类，如
MYB（v-myb avian myeloblastosis viral oncogene homolog）、
Bzip（Basic region/leucine zipper）、DREB（dehydration
responsive element binding protein）、NAC（NAM，ATAF1/2，
收稿日期：2010-12-06 接受日期：2010-12-30
*国家自然科学基金项目（No. 30500396）和国家高技术研究发展计划
（863计划）课题（No. 2009AA10Z109）资助 Supported by the National
Natural Science Foundation of China (No. 30500396) an the National High
Technology Research and Development Program (863 program) of China (No.
2009AA10Z109)
**通讯作者 Corresponding author (E-mail: hl04192003@)
CUC1/2）等. 其中，NAC转录因子是近年来新发现的具有多
种生物功能的植物特异转录因子. 目前已在拟南芥、水稻
（Oryza sativa）、小麦（Triticum aestivum）、大麦（Hordeum
vulgare）、玉米（Zea mays）、土豆（Solanum tuberosum）、
油菜（Brassica campestris）、南瓜（Cucurbita moschata）、
大豆、（Glycine max）、甘蔗（Saccharum officinarum）、金
鱼草（Antirrhinum majus）、蚕豆（Vicia faba）、甜橙（Citrus
sinensis）、花生（Arachis hypogaea）、西红柿（Solanum
lycopersicum）、红辣椒（Capsicum annuum）、柑橘（Citrus
reticulata）、海茄冬（Avicennia marina）、鹰嘴豆（Cicer
arietinum）等约20种植物中发现了NAC基因. 本文就NAC转
录因子的发现及其家族成员、结构特点、生物学功能等方面
作了综合阐述，并对该领域未来的研究方向进行了分析.
1 NAC转录因子的发现及其家族成员
NAC基因最初被发现广泛参与植物顶端分生组织的形
4 期李 伟等：植物
NAC
转录因子的种类、特征及功能597
成和器官边界的建立. 1996年，Souer等从矮牵牛中克隆到
第一个NAC基因NAM（no apical meristem），其nam突变体
的幼胚缺失根尖分生组织、幼苗缺失根和叶
[3]
. 随后，Aida
等在拟南芥中发现了具有类似功能的CUC2（cup2 shaped
cotyledon），cuc2突变体不能形成正常的顶端分生组织，突变
体子叶融合呈杯状，萼片与雄蕊融合
[4]
. NAM和CUC2都属于
NAM亚族，同属于该亚家族的，还有水稻的ONAC300、金鱼
草的CUP和南瓜的CmNACP
[5]
. Vroemen等从拟南芥中分离到
与CUC1和CUC2同源的CUC3. 通过对CUC3的亚等位基因和
cuc3缺失突变体分析显示，CUC1和CUC2在子叶边缘和茎顶
端分生组织的形态建成中发挥功能，而此时CUC3存在功能
同时
性冗余
[6]
. 这些结果都表明CUC诱导器官边界的建成，
促进茎尖分生组织的分化.
Duval等从发育中的拟南芥种子cDNA文库中分离到一
个NAC基因AtNAM. AtNAM主要在胚胎顶端分生组织以及中
轴线与子叶之间表达，而含有顶端分生组织的胚胎AtNAM的
表达受到抑制，暗示AtNAM参与分生组织的形成和器官边界
[7]
的建立
.
2003年，Ooka等首次对水稻和拟南芥NAC家族蛋白
进行了全面分析，根据水稻数据库和拟南芥基因组分别
预测了75个和105个NAC蛋白，并根据预测和已知的NAC
结构域的序列相似性将其分为2个大组和18个亚组. 组Ⅰ
包含TERN、ONAC022、SENU5、NAP、AtNAC3、ATAF、
OsNAC3、NAC2、ANAC011、TIP、OsNAC8、OsNAC7、NAC1
和NAM等14个成员；组Ⅱ包含4个成员ANAC001、ONAC003、
ONAC001和ANAC063. 其中，ANAC011、AtNAC3、ANAC063
和ANAC001这4个亚组完全由拟南芥NAC转录因子组成，而
OsNAC3和ONAC001亚组则由单子叶植物水稻和小麦的NAC
转录因子组成
[8]
. 随后，对NAC亚家族成员的研究基本上都
是以Ooka的分类为依据展开的.
是它们结合DNA的基本形式
[13]
. 此外，NAC蛋白还会与其它
蛋白发生互作，ANAC019、ANAC055以及ANAC072能在体外
或者体内特异地与CATGTG序列结合，并激活报告基因GUS
的转录. 同时，ANAC019、ANAC055以及ANAC072等都能与
ZFHD1（the stress-inducible zinc fi nger homeodomain）蛋白直
接结合，这种结合是激活下游基因转录所必需的
[14]
.
3
我们利用DNAMAN软件，对19个NAC转录因子（本文所
引文章中出现的）进行系统发生树的构建（图1）. 图1显示，
19个NAC转录因子聚为三类：第一类包括8个与植物次生生
长相关的NAC转录因子（SND1、NST1/2和VND2/3/4/5/7）；
第二类包括除ANAC092以外的5个与顶端分生组织形成和器
官边界建立相关的NAC转录因子（CUC2、NAM、CmNACP、
CUC3和ONAC300）；第三类包括除XND1和AtNAM以外的
3个与植株衰老相关的NAC转录因子（AtNAP、CitNAC和
OsNAC5）. 由此可以推测，同一类NAC蛋白，其NAC结构域
具有相似性，且与其生物学功能是密切相关的，进而进化出
NAC转录因子的各个亚家族成员.
2
NAC转录因子具有显著的结构特点，即蛋白的N端含有
高度保守的约150个氨基酸组成的NAC结构域. NAC结构域
不包含任何已知的蛋白结构域，而是以几个螺旋元件包围
着一个扭曲的β–折叠片结构代替了典型的螺旋–转角–螺
其NAC结构
旋结构
[9]
. 例如拟南芥的ABA响应元件ANAC，
NAC结构域包含5个
域具有β–桶或β–三明治结构
[10]
. 同时，
保守的亚结构域A、B、C、D、E，其中亚域C可能与结合DNA
有关，亚域E可能参与发育时期调控和（或）组织特异性，并
协同亚域D与DNA发生相互作用
[9, 11]
. NAC蛋白C–端高度多
样化，是转录激活区，该区域具有共同的特点，即频繁出现
简单氨基酸的重复序列，如丝氨酸、苏氨酸、脯氨酸和谷氨
酸，或酸性残基，这是植物转录激活区域的共同特征. 对拟
南芥基因组分析发现，至少13个拟南芥NAC蛋白具有跨膜功
能，在他们C-端包含α-螺旋跨膜序列（TMs）. 并且很多假定
的NAC-MTFs基因在胁迫下上调，表明他们可能参与胁迫响
应
[12]
. 尽管如此，Ooka等仍从预测的NAC蛋白的C-端发现了
13个共同序列，这些序列分别存在于12个NAC亚组
[8]
.
大多数的NAC蛋白都能形成同源或异源二聚体，这可能
图
1 19
个
NAC
类转录因子的系统发生树
Fig. 1 Phylogenetic tree of 19 NAC transcription factors
本文对19个NAC转录因子氨基酸序列进行了比对分析
（图2），对NAC转录因子保守结构域从N端到C端进行划
分，结果显示依次有A、B、C、D、E 5个氨基酸相对保守区
共同组成了NAC结构域，该（分别为亚域A、B、C、D、E），
亚域划分结果与Ooka等的研究结果
[8]
相近. 尽管同一亚域均
598
各
亚
域
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右
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序
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色
区
域
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稍
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黑
色
区
域
保
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性
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差
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图2 3种功能的NAC类转录因子保守亚结构域的氨基酸序列
Fig. 2 Amino acid array of conservative subdomain of NAC transcription
factors with three different functions
各亚域氨基酸序列中英文字母代表该位点所含的氨基酸. 保守位点
进行了颜色标注，黑色区域表示序列一致，红色区域保守性稍弱，蓝
色区域保守性较差 Letters in amino acid array represent amino acid of
this site. The conservative sites are colored. Black region represents the
same amino acid in array, the conservative of red region is slightly weaker,
and blue region is worse
氨
基
酸
序
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17 卷
表
1
3
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功
能
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类
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因
子
保
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4 期李 伟等：植物
NAC
转录因子的种类、特征及功能599
具有相同特征的氨基酸序列，但是不同功能的NAC类基因
保守结构域的氨基酸序列及长度均存在差异，功能相近的
NAC基因，保守结构域同源性高（图2、表2）.
然而，事实也不尽如此，如其中XND1与次生生长相关，
AtNAM与顶端分生组织形成相关，但两者氨基酸序列比对
以及系统发生树的聚类结果，与其他具有同类功能的NAC
转录因子相差较大，两者与其他具同类功能的NAC转录因子
发生偏离. 这点从XND1和AtNAM的功能特异性方面也可以
看出来，不同于其他次生生长相关的NAC转录因子（SND1、
NST1/2和VND2/3/4/5/7）促进细胞次生壁的形成，XND1对细
胞次生壁的形成起到抑制作用
[15]
；AtNAM在包含顶端分生
组织的整个胚胎区域表达，而NAM、CUC1/2只在顶端分生组
织边缘有所表达
[7]
. 有研究表明，基因在进化过程中可以发
生倍增、重组或突变，从而导致基因的水平转移，这可能是
NAC转录因子聚类与其功能存在不一致的一个重要原因
[16]
.
对保守结构亚域的氨基酸序列模式进行了统计（表1），
各保守亚域的保守性由强到弱排列为：A>C>D>B>E. 其中亚
域A中的PPGFRRHPT序列和亚域C中的WKATG序列同时在
三类NAC转录因子中出现，保守性极高，推测具有较为稳定
的生物学功能.
4
NAC转录因子是植物中最大的转录因子家族之一，广泛
分布于苔鲜植物到高等双子叶植物. 研究表明，NAC转录因
子具有诸多方面的功能（表2），如参与植物次生生长，在细
胞分裂和植株衰老中发挥作用，参与激素调控和信号转导，
参与矿质元素营养和农作物品质改良，参与生物胁迫中植物
的防御反应以及在非生物逆境中发挥作用. 有大量的证据表
明，在病原体侵染等生物损伤及高盐、干旱、低温、ABA和机
械损伤等非生物胁迫应答过程中，NAC转录因子也起着激活
或抑制目标基因表达的功能.
4.1 植物次生生长
植物的次生生长是一项重要的生命活动，特别是次生
木质部的形成对人类生产和生活具有重大意义. 次生生长
包括维管组织形成、次生细胞壁形成、木质化、细胞程序
化死亡以及心材形成等过程. 近年，研究发现多个NAC基
因对细胞次生壁的形成起着正调控作用. 例如拟南芥SND1
（Secondary wall-associated NAC domain 1），NST1/2/3（NAC
secondary wall thicken promoting factor 1/2/3）和VND6/7
（Vascular-related NAC domain 6/7）. 拟南芥次生壁正常形成
需要SND2/3、MYB103/85/52/54/69/42/43/20和KNAT7等11个
SND1转录因子. 抑制SND2/3、MYB103/85/52/54和KNAT7的表
达，能显著减少纤维细胞次生壁增厚；而SND2/3和MYB103
的过量表达，则促进纤维中次生壁的增厚. SND1在茎的维管
束间纤维和木质部纤维中特异表达，过表达SND1促进非厚
壁细胞中次生壁的沉积，而抑制SND1的表达，纤维中缺失
次生壁. 研究还发现SND1和NST1冗余地调控纤维中次生壁
只有同时敲除SND1和NST1或RNAi干扰SND1
的合成
[17, 19~20]
，
和NST1的表达，才能抑制拟南芥茎纤维细胞次生壁的增厚.
Mitsuda等在拟南芥nst-1 nst-3双敲除植株中叶发现，除维管
导管以外，维管束间纤维与木质部次生壁的加厚被完全抑
制
[23]
. 杨树NAC蛋白PtrWNDs能弥补拟南芥snd1 nst1双突变
体的纤维缺乏木质素. 其中，PtrWND2B和PtrWND6B的过量
表达促进拟南芥纤维中纤维素，木聚糖和木质素的沉积
[29]
.
此外，杨树PopNAC105/154/156/157也显著促进次生壁的合
成，它们都是SND2/3的同源物
[30]
.
NST类基因与拟南芥花药次生壁的发育也密切相关.
NST1 NST2表达受抑的拟南芥，以及nst1 nst2双T-DNA标签
株系都表现出花药内皮层缺乏次生壁，花药异常开裂，表
明NST1和NST2以冗余方式调控花药次生壁的增厚
[24]
. 苜蓿
NAC家族蛋白的唯一成员MtNST1（Medicago truncatula NAC
secondary wall thickending promoting factors 1, MtNST1）是拟
南芥NST1/2/3的同源蛋白. MtNST1的Tnt1逆转座子插入突变
体出现花粉囊无法裂开
[31]
.
Yamaguchi等发现VND7在调控拟南芥根原生木质部导
管的分化中起着关键作用. VND7蛋白C-端的缺失，导致拟
南芥后生木质部导管以及根原生木质部导管的发育受到抑
表2 NAC基因种类及在植物生长发育和响应生物胁迫方面的功能
Table 2 Plant NAC genes and its functions in growth and development and biotic stress response
生物功能
Biotic function
顶端分生组织的形成及器官边界的建立
Formation of apical meristem and
organ boundary
次生生长
Secondary growth
细胞分裂
Cell division
激素调控和信号转导
Hormone regulation and signal transduction
植株衰老
Plant senesce
矿质元素营养和营养物质的转运
Mineral element nutrition and
nutrient substance transport
参与生物胁迫中植物的防御响应
Defense response of biological stress
植物种类和相关NAC基因
Plant species and relative NAC genes
CUC2
[4]
和CUC3
[6]
，水稻（Oryza sativa）ONAC300
[5]
，矮牵牛
拟南芥（Arabidopsis thaliana）AtNAM
[7]
、
[3][17]
金鱼草（Antirrhinum majus）CUP ，南瓜（Cucurbita moschata）CmNACP
[17]
（Petunia hyhrida）NAM
，
NST1
[17, 19, 21~23]
、NST2
[24]
、NST3
[25]
、VND7
[18, 26]
、VND2/3/4/5
[27]
、拟南芥（Arabidopsis thaliana）SND1
[17~20]
、
[17, 28] [15][29][15]
和XND1，杨树（Populus tremuloides）PtrWND2B 、PtrWND6B 和PopNAC105/154/156/157
[30]
，
ANAC012
[31]
苜蓿（Medicago sativa）MtNST1
拟南芥（Arabidopsis thaliana）NTM1
[32]
NARS1/2(即NAC2/NAM)
[33]
、AtNAC2
[34]
和NAC1
[6, 35]
拟南芥（Arabidopsis thaliana）NTL8
[12]
、
拟南芥（Arabidopsis thaliana）ANAC092
[36]
、ORE1
[37]
和AtNAP
[38]
，甜橙（Citrus sinensis）CitNAC
[39]
，水稻
[40]
（Oryza sativa）OsNAC5
水稻（Oryza sativa）、大麦（Hordeum vulgare）
IDE-2
[42]
小麦（Triticum aestivum）NAM-B1
[41]
，
TIP
[44]
、NTL6
[45]
和ATAF1
[35]
，大麦（Hordeum vulgare）HvNAC6
拟南芥（Arabidopsis thaliana）ATAF2
[43]
、
，土豆（Solanum tuberosum）StNAC
[46]
，水稻（Oryza sativa）OsNAC19
[47]
和RIM1
[48~49]
，西红柿（Solanum
辣椒（Capsicum annuum）CaNAC1
[51]
lycopersicum）SINAC1
[50]
，
[11]
600应 用 与 环 境 生 物 学 报
Chin J Appl Environ Biol
17 卷
制
[26]
. 并且VND7能形成同源二聚体或者和VND2/3/4/5形成
异源二聚体. 这表明VND7可能协同VND2/3/4/5和其他调节
蛋白，调控根和茎中所有类型导管的分化. 与此同时，VND7
还能激活下游转录因子基因及一些参与次生壁形成、细胞壁
化学修饰和细胞凋亡等非转录因子基因的表达
[18]
.
此外，也有一些NAC基因抑制细胞次生壁的形成，如拟
南芥ANAC012和XND1（xylem NAC domain 1），其中XND1在
拟南芥木质部中高度表达. 敲除XND1的拟南芥，植株矮化，
导管的长度缩短；而XND1过表达株系，下胚轴原生木质部区
域的薄壁细胞缺乏次生壁增厚，植株矮化，这可能与木质部
导管的缺失有关，但韧皮部仍然能形成韧皮部细胞. 由此表
明，XND1通过调控次生壁的合成和细胞凋亡专一调控着木
质部导管元件的生长
[15]
. ANAC012在开花茎和根的形成层区
特异表达. 过表达ANAC012显著抑制拟南芥木纤维中次生壁
形成，但轻微地增加了木质部导管的细胞壁厚度
[17]
.
4.2 细胞分裂和植株衰老
NAC基因能够通过调控细胞的分裂影响植物的生命周
期. 膜蛋白水解和细胞分裂素信号能激活拟南芥NTM1（NAC
with transmembrane motif 1）的表达，在其突变体中，一系列
CDK（cyclin-dependent kinases）抑制子基因被诱导表达，这
些基因抑制组蛋白H4的合成，从而抑制了细胞分裂，导致生
长延迟
[32]
.
拟南芥中近1/5（20/107）的NAC基因与叶片衰老相关
[2]
.
拟南芥ANAC092（AtNAC2或ORE1）过量表达系中，170个基因
activated
表达上调，其中46%与衰老相关
[36]
. NAP（NAC-like，
by APETALA 3/PISTILLATA）起初被定义为APETALA3/
PISTILLATA的同源基因，后者是花瓣和雄蕊的形成的关键基
叶片的衰老被显著延迟，
因
[52]
. AtNAP的两个T-DNA插入系，
AtNAP的过量表达则导致拟南芥叶片早衰，但敲除AtNAP的
植株表型正常. 在水稻和蚕豆中，AtNAP的同源物在叶片衰老
过程中也发生表达上调. 由此可见，AtNAP的表达与拟南芥
莲座叶的衰老密切相关
[38]
.
NAC转录因子ORE1（oxygen responsive elements 1）积
极调控了拟南芥叶片细胞程序化死亡. 在EIN2（ethylene
insensitive 2）诱导叶片衰老的过程中，miR164的表达逐渐降
低，而ORE1在miR164的负调控下发生上调. 但是，当ORE1
缺失时，EIN2仍有助于衰老诱导细胞的死亡. 由此可见，
ORE1、miR164和EIN2等3条前馈途径调控了拟南芥叶片细
胞程序化死亡
[53]
. CitNAC和参与植物的器官衰老的AtNAC和
PeNAP的功能密切相关，Liu等从成熟期和衰老期的甜橙果
实中检测到CitNAC的表达
[39]
. 水稻OsNAC5参与调控叶片的
衰老. 在自然老化和逆境胁迫（黑暗、ABA处理、高盐、寒冷
和缺铁）诱导的衰老过程中，OsNAC5表达上调，但在黑暗条
件下并有6-BA存在时，OsNAC5的表达却不受影响
[40]
.
因的表达，说明GA的生物合成抑制了种子的萌发. 相应地，
拟南芥T-DNA插入突变体，ntl-8-1种子的萌发对高盐和多
效唑具有抵抗力. 以上结果表明，在拟南芥种子萌发中，盐
信号传导在GA途经中通过诱导NTL8的表达调控了种子萌
发
[12]
. Kunieda等发现NARS1和NARS2（NAC regulated seed
morphology，NAC2和NAM）在调节珠被的发育方面存在功能
重叠，进而影响拟南芥种子的形态发生，nars1 nars2双突变
体产生畸形种子，而NARS1或NARS2的单突变体的种子正常.
同时，nars1 nars2双突变体的珠被退化显著延迟，而野生型
植株在鱼雷型胚胎时期便发生珠被的退化. 用nars1 nars2双
突变体的花粉给野生型雌蕊授粉，结出正常种子，反交则产
[33]
生畸形种子
.
生长素调节植物侧根的形成，但该过程的信号途径目前
仍不清楚. 拟南芥AtNAC2的过表达促进侧根发育. 乙烯前体
ACC（l-aminocyclopropane-l-carboxylic acid）能够诱导AtNAC2
的表达，且其mRNA水平在乙烯过量产生系eto1-1中有所增
加. AtNAC2还促进或抑制下游基因的表达. 这表明AtNAC2可
能在植物侧根形成过程中同时感受外界环境和内部信号刺
（Transport inhibitor responsive protein 1）下
激
[34]
. NAC1在TIR1
游为侧根的发育转导生长素信号. 果蝇的指环蛋白SINA的拟
南芥同源物SINAT5，具有泛素蛋白连接酶活性，能够泛素化
NAC1. 过表达SINAT5的拟南芥形成较少的侧根
[54~55]
.
4.4 矿质元素营养和作物品质改良
对NAC蛋白参与植物矿质元素营养的报道鲜见，有研究
表明，NAC转录因子可能参与调节植物体铁元素的平衡. Ogo
等从水稻和大麦中分离到一个铁缺乏响应元件IDE-2（Iron
defi ciency responsive cisacting element 2）. IDEF-2属于NAC转
录因子家族未定义的一个分支，能与IDE-2特异结合. 研究发
现，IDEF-2的功能受抑将导致水稻中的铁含量异常. IDEF-2
RNAi水稻中有很多基因的表达受到抑制，其启动子上都有
IDEF-2的核心结合位点，并且侧翼序列与IDE2高度同源. 铁
缺乏能导致Fe（Ⅱ）-烟酰胺运输基因OsYSL2等基因表达上
调，而IDEF-2 RNAi植株受铁缺乏的影响较小，推测IDEF-2
[42]
参与铁代谢相关基因的调节
.
Uauy等在小麦中克隆了一个典型的NAC转录因子
NAM-B1. 野生型中NAM-B1不但能够加速植株衰老，而且
促进叶片中的营养物质向发育中的籽粒转运，突变体的
NAM-B1基因仅由于插入一个碱基就丧失了该项功能，导致
籽粒蛋白含量下降超过30%，锌和铁的含量分别下降了36%
和38%，营养成分大为降低. 小麦基因组
拥有
近16 000 Mb碱
基，仅1个碱基插入NAM-B1基因，就能导致植株表型发生如
此剧烈的改变确实令人震惊，进而也引发了研究者对小麦等
农作物品质改良的思考
[41]
.
4.5 生物胁迫中植物的防御反应
NAC家族中的一些成员在植物病原胁迫应答中也发挥
着重要作用. 如拟南芥ATAF1广泛参与了生物和非生物胁迫
响应，在感染灰霉病菌、假单胞菌后，或用水杨酸、茉莉酸、
1-氨基环丙烷-1-羧酸处理后，ATAF1的表达受到抑制. ATAF1
过表达植株（ATAF1-OE）对丁香假单胞杆菌番茄致病变种
DC3000（Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000）敏感性
4.3 激素调控和信号转导
赤霉素GA（Gibberellin acid）通过协调生长素和其他外
源信号物质在种子萌发过程中发挥重要作用. 膜结合的NAC
转录因子NTL8（NTM 1-like 8）经不依赖ABA的GA途径介
导了拟南芥种子萌发过程中盐的调节. NTL8的表达受高盐
和多效唑诱导，但受GA抑制. 高盐显著抑制GA3氧化酶-1基
4 期李 伟等：植物
NAC
转录因子的种类、特征及功能601
增强，ATAF1嵌合抑制子（ATAF1-SRDX）诱导了防御相关
基因PR-1、PR-5和PDF1.2的表达，对DC3000的抵抗力增强，
而这些基因在ATAF1-OE植株中受到抑制
[35]
. NTL6（NTM1-
like6）能诱导病原相关蛋白PR1/2/5的产生，NTL6的过量表
达增强拟南芥植株的抗病性，而NTL6 RNAi植株在低温下
则表现出对病菌的敏感性
[45]
. 大麦HvNAC6是拟南芥ATAF1
的同源基因，HvNAC6的过表达增强了耐渗透细胞对白粉病
菌的抵抗力
[11]
. 表明HvNAC6和ATAF1分别在单子叶植物和双
子叶植物中调节渗透势. 拟南芥ATAF2是一个病原相关蛋白
抑制子，对茉莉酸甲酯和水杨酸植物激素敏感，但ABA对其
没有影响，过量表达ATAF2的植株，许多病原相关蛋白的合
成受到抑制，并表现出对尖孢镰刀霉（Fusarium oxysporum）
高度敏感，而在2个ATAF2敲除系中有4个病原相关蛋白的含
量都增加
[43]
. 研究还发现，ATAF类基因不仅在结构上相似，
而且在胁迫响应上也具有保守性. 与拟南芥中的ATAF1和
ATAF2类似，土豆StNAC也受到损伤的诱导
[46]
. Lin等发现水
稻OsNAC19参与水稻对稻瘟病菌的响应，同时茉莉酸甲酯和
ABA能诱导其合成，表明OsNAC19可能在茉莉酸甲酯信号途
径中发挥作用
[47]
.
有些NAC基因还介导植物与病毒间的相互作用. 拟南芥
TIP蛋白（TCV interacting protein）能特异地与芜菁萎缩病毒
TCV（Turnip crinkle virus）的衣壳蛋白（Capsid protein，CP）
相互作用，诱导植物产生TCV抗性
[44]
. 双粒病毒组复制增强
子（Replication enhancer，REn）能促进病毒DNA的积累，感
染西红柿皱叶病毒（Tomato leaf curl virus，TLCV）的细胞中
SINAC1的特异表达需要REn
[50]
. SINAC1和REn共定位于细胞
核，过量表达SINAC1能诱导病毒DNA增加，表明SINAC1在
REn促进TLCV的DNA复制的过程中起着重要的作用. 感染
RDV（Rice dwarf virus）的水稻植株发生矮化，而RDV倍增
型RIM1（Rice dwarf virus multiplication 1）能够编码一个新
的NAC蛋白，它与拟南芥ANAC028、ANAC 045和ANAC086密
切相关. 水稻突变体rim1-1对RDV不敏感，rim1-1在感染RDV
后，RDV衣壳蛋白含量显著下降，植株未有明显的疾病症状.
正常状况下，rim1突变体中LOX（脂加氧酶），AOS2（丙二烯
氧化合酶基因）和OPR7（OPDA 还原酶）的表达水平上调，受
伤后rim1中内源茉莉酸显著积累，表明RIM是茉莉酸信号途
径的重要调节子
[48~49]
. Oh等在研究红辣椒与细菌或病毒相互
作用时，分离得到一个基因CaNAC1. CaNAC1受到外源水杨酸
和乙烯利，茉莉酸甲酯等的诱导，表明CaNAC1可能参与植物
防御响应
[51]
.
4.6 NAC转录因子在非生物逆境中的作用
干旱、高盐、低温等非生物环境因子，影响植物的生长
发育，甚至会造成植物死亡，严重影响农业生产和生态环境.
研究表明，一系列来自不同家族的转录因子能够提高植物对
胁迫的耐受力，如DREB
[37, 56~57]
、MYB
[58]
、bZIP
[59]
和锌指蛋
白. 近年来，诸多研究也表明NAC类转录因子参与了非生物
胁迫应答并发挥着重要的作用.
NAC转录因子ATAF亚家族拥有众多非生物逆境应答蛋
白，如ATAF1
[60]
、CsNAC
[61]
、RD26
[62]
、AhNAC1
[63]
等. 拟南芥
ATAF1在干旱和ABA处理下表达增强，但受到水淹的抑制.
在干旱响应测试中，ATAF1的T-DNA插入系ataf1-1和ataf1-2
的恢复率较野生型高7倍多，而且胁迫响应性基因COR47、
ERD10、KIN1、RD22和RD29A的表达增强
[60]
. 甜橙CsNAC受
到损伤、缺氧、低温和乙烯的诱导，但高温（40 ℃）则抑制
CsNAC的表达. 干旱、盐和ABA能诱导拟南芥RD26的表达，
且过表达RD26植株对ABA极度敏感，而RD26受抑植株对
ABA不敏感，基因芯片对此作出解释：RD26的过量表达，使
得ABA诱导型基因和胁迫诱导型基因表达上调，而在RD26
受到抑制的植株中这些基因同样受到抑制. 表明RD26在防
御响应和ABA介导的信号途径中起着关键作用
[62]
. 与此同
时RD26还对茉莉酸甲酯、H
2
O
2
和玫瑰红产生响应
[64~65]
. 油
菜BnNAC14受到机械损伤，甲虫啃噬和低温的诱导，过表达
BnNAC14的转基因拟南芥表现出叶片增大，茎干变粗和侧根
繁茂等特征
[66]
. 水稻OsNAC6与ATAF亚家族蛋白具有高度
相似性. OsNAC6受到寒冷、盐、干旱、ABA、机械损伤、茉莉
酸和突发性疾病的诱导. 研究发现，OsNAC6除了在植物适
应非生物胁迫中起作用外，还能够整合生物胁迫的信号
[51, 67]
.
OsNAC6的过量表达诱导了很多生物和非生物胁迫诱导基因
的表达，其中包括一个过氧化氢酶基因和一个DUF26-like
蛋白，转基因植株对脱水、高盐和突发性疾病的耐受性有
所提高，但伴随生长延迟和结实率降低
[68]
. 甘蔗SsNAC23与
ATAF1和OsNAC6极其相似. SsNAC23在4 ℃低温下表达，却
不受12 ℃的影响，水分胁迫和动物啃食同样能诱导SsNAC23
的合成
[69]
.
NAM亚家族也包含很多响应非生物胁迫的NAC基因，
如OsNAC1、OsNAC2
[70]
、AtNAC2
[34]
. 其中拟南芥AtNAC2受高
盐和ABA的诱导，且这种诱导在不同类型植株中表现出不同
表达模式，在产乙烯过量突变体eto1-1中被加强；在过表达
NTHK1的拟南芥中呈级数下降；在乙烯不敏感突变体etr1-1、
ein2-1和生长素敏感突变体tir1-1中受到抑制，而在ABA-敏感
突变体abi2-1、abi3-1和abi4-1中，这种作用没有显著变化. 这
些结果表明，AtNAC2的盐胁迫响应参与了乙烯和生长素信号
途径而非ABA信号途径.
MYC-like序列CATGTG在拟南芥ERD1（Early responsive
to dehydration stress）的干旱诱导表达中起着重要的作用.
Tran等发现拟南芥ANAC019/055/072能与ERD1的启动子区
域（包含CATGTG序列）结合. 过表达ANAC019、ANAC055
或ANAC072促使几个压力诱导型基因表达上调，进而提
高植株的耐旱能力
[14]
. anac019 anac055双突变体抑制VSP1
（Legetative storage protein）和LOX2（Lipoxygenase）的表达，
而过表达ANAC019或ANAC055则表现出相反的效应. 与此同
时，两个NAC蛋白共同作用于下游的AtMYC2，调控着茉莉酸
信号防御反应
[71]
.
Christianson等在0.1%低氧处理30 min的拟南芥中分离
得到ANAC102. 通常认为ANAC102不稳定，其半衰期少于
60 min. ANAC102表达的减少显著降低了种子的萌发率，而
ANAC102表达的增加对其没有影响. ANAC102过表达导致植
株叶片轻微变黄，并改变了211个基因的表达，其中大部分
（96.5%）含有一致的DNA结合位点，表明这些基因可能是
ANAC102的结合目标
[72]
. 同时ANAC102的过表达株系中，2/3
602应 用 与 环 境 生 物 学 报
Chin J Appl Environ Biol
17 卷
被诱导或抑制的基因中曾被认为是低氧敏感的，包括ADH1
（Arabidopsis alcohol dehydrogenase gene）和SUS1（sucrose
synthase gene）
[73~74]
. 在低氧状况下，另有23个NAC基因的表
达发生改变，而且部分与ANAC102具有较高的序列相似性，
如ANAC002（ATAF1）和ANAC032
[51]
.
干旱胁迫下，水稻SNAC1在气孔保卫细胞特异表达，并
促进气孔关闭，但不影响光合速率，因而植株抗旱性大为
提高，过表达SNAC1亦能显著改善植株耐旱能力，且没有
表型的改变和产量的下降
[75]
. 此后，Hu等在水稻中又鉴定了
SNAC2. SNAC2受干旱、盐、冷、机械损伤和ABA处理的诱导.
在日本晴粳稻中花-11中，所有野生型植株在低温（4~8 ℃下
维持5 d）条件下死亡时，SNAC2超表达植株存活率达50%以
上. 转基因植株在低温下细胞膜稳定性高，在高盐下具有较
高的萌发率和生长率. 并且，超表达SNAC2的植株对PEG耐受
力提高，很多胁迫响应基因表达上调，如过氧化氢酶、鸟氨
酸转移酶、重金属结合蛋白、Na/H泵、热激蛋白、GDSL-like
脂肪酶和苯丙氨酸裂解酶，表明这些基因中有一些可能受到
SNAC2的直接调控
[76]
. SNAC1和SNAC2密切相关，两基因都
受干旱、盐、寒冷和ABA的诱导
[51]
. 但它们的表达由于SNAC1
和SNAC2激活的目标基因不同而存在着差异，SNAC2受到损
伤的强烈诱导，但SNAC1不受伤害的诱导
[75]
. 过表达SNAC2
能改进植株耐寒能力，SNAC1虽受到寒冷的诱导，但过表达
SNAC1并未显著改进植株耐寒性
[76]
.
Yokotani等在表达水稻全长cDNA的转基因拟南芥耐
热系R08946中分离到ONAC063
[28]
. Nakashima等发现水稻
ONAC063不受高温的影响，而在根部受到高盐、高渗透压和
高水平活性氧的诱导时表达
[23]
. 表达ONAC063的转基因拟南
芥种子表现出对高盐和渗透压耐受性，以及较高的萌发率，
过量表达ONAC063促进一些盐诱导基因的表达，其中包括
淀粉酶基因AMY1（Amylase），进而提高了植株对高温、高盐
和高渗透压的耐受性. 由此推测ONAC063可能在诱导高盐反
应方面起着重要作用
[28]
.
来自于水稻的ONAC045受到干旱、高盐、低温、ABA的
诱导表达. 过表达ONAC045的水稻表现出抗旱和耐盐能力
提高. 转基因水稻中胁迫响应基因OsLEA3-1和OsPM1表达
上调
[49]
，其中OsLEA3-1属于LEA家族（Late embryogenesis
abundant protein）. OsLEA3-1和OsPM1受ABA、干旱和高盐诱
导表达. 结果表明ONAC045可能参与ABA信号途径
[27, 49]
. 水稻
的OsNAC5能与OsLEA3的启动子区结合，诱导其表达上调，
OsNAC5过表达植株抗旱性提高
[77]
.
其他非模式植物中也发现NAC基因在参与非生物胁
迫应答方面起着重要作用. Meng等首次从棉花中分离出6
个GhNAC，属于ATAF、AtNAC3、NAP和NAC等4个NAC蛋
白亚家族
[25]
，其中ATAF、AtNAC3和NAP亚家族在其他植
物中包含很多压力响应性NAC基因，如BnNAC、AtNAC072
（RD26）、AtNAC019/055/047
[14, 62, 78]
. 胁迫诱导的基因调控
包含ABA依赖和ABA独立的途径
[79]
，GhNACs则可能参与
两种途径
[39]
. Tran等从大豆中鉴定并克隆了31个GmNAC蛋
白
[80]
. Pinheiro等研究发现，GmNAC2/3/4受渗透压的强烈诱
导，且GmNAC3/4也受到脱落酸、茉莉酸和盐的诱导
[81]
. 但
GmNAC20没有转录激活能力，因为在其DNA结合域的亚结
构域有35个氨基酸组成的NARD（NAC Repression Domain）.
当NARD结合到转录因子的N端或C端时，便能抑制它们
的转录活性，而且在其他NAC家族成员中也发现了NARD
[78]
类序列
. 刘旭等从花生中克隆了2个NAC基因，AhNAC2和
AhNAC3，它们受ABA、GA3、低温的诱导表达，且与拟南芥
RD26同源性较高，推测可能与响应干旱和ABA信号有关
[82]
.
海茄冬NAC蛋白AmNAC1与西红柿和土豆受生物压力诱导后
产生的NAC蛋白高度同源. AmNAC1受到高盐和ABA的诱导，
暗示AmNAC1参与早期的盐胁迫响应和对盐胁迫的长期调
命名
节
[83]
. 柳展基等首次从玉米中克隆了一个NAC类基因，
为ZmNAC1，ZmNAC1可以被低温、PEG、高盐和ABA诱导
[84]
.
Peng等从鹰嘴豆叶片中鉴定了NAP亚家族成员CarNAC3
[85]
.
CarNAC3受干旱、ABA、IAA和乙烯（衰老促进因子）的强烈
诱导，但6-BA抑制其表达，推测CarNAC3可能通过ABA信号
因
途径参与干旱响应
[81]
. CarNAC3还可能参与不同的发育进程，
为CarNAC3主要在花中表达，这与GmNAC1和NAP相似
[22, 52]
.
5
NAC转录因子作为一种重要的调控因子，参与植物的生
长发育和响应环境胁迫等，同时其自身也处于复杂的调控网
络当中.
miRNAs是约21个核苷酸的RNA
[23]
. miRNA通过裂解
mRNA或抑制其转录在植物和动物中起着重要的作用，可能
[86]
15个已知
影响很多蛋白编码基因的输出
. 已有研究表明，
miRNA基因家族中至少有4个参与生物调控，分别为miR172、
miR159、miR165和miR168. 在拟南芥中，一些NAC基因受
到miR164的调控，包括CUC1、CUC2、NAC1、At5g07680和
At5g6143
[50]
. miR164能够导致内源的或者转基因NAC1 mRNA
的裂解，产生特异的3’-片段. 同时，真核生物可以将转录因
子由细胞质运输到细胞核，直接控制基因的表达. 而细胞质
中处于休眠状态的膜锚定转录因子则可通过膜结合蛋白酶
催化的膜内蛋白裂解或者泛素/蛋白酶体途径调控，进入细
胞核发挥作用
[87]
.
6
NAC转录因子是成员最多的植物特异转录因子之一，
迄今，已在几十种植物中相继发现NAC转录因子，对其结构
特点、表达特性和功能的研究也取得了一定的进展，但由于
NAC转录因子种类和功能的多样性，目前有关NAC转录因子
的研究依旧很薄弱，主要体现在以下几个方面：
1）目前对NAC转录因子的研究主要集中于模式植物拟
南芥和水稻，而且在数量众多的NAC蛋白中，功能明确的只
占很少一部分，大部分NAC转录因子的研究尚处于基因克
隆、结构鉴定和表达分析等层面上，广泛地从不同植物中分
离和鉴定NAC基因尤为必要；
2）通过以往的研究发现，尽管NAC基因广泛参与生长
发育、生物和非生物胁迫，但对NAC蛋白复杂的调控网络的
研究仍处于起步阶段，对于NAC蛋白涉及的调控途径，组成
因子以及NAC基因的上下游调控基因也知之甚少，研究单一
的植物发育或胁迫响应过程，已无法全面阐述NAC基因的表
4 期李 伟等：植物
NAC
转录因子的种类、特征及功能603
达规律；
3）NAC基因间往往存在功能性冗余，传统的T-DNA插
入突变以及RNAi技术等难以达到预期结果，miRNA技术能
有效排除冗余，但目前所报道的仅有miRNA164在mRNA水平
上参与对NAC转录因子的调控，对于其他miRNA是否也参与
NAC蛋白活性的调控，还有待深入探讨；
4）目前针对NAC转录因子的研究主要集中在基因克隆
和转基因研究方面，然而鉴于NAC基因的多功能性以及NAC
家族成员的庞大，转基因植物的表型并不是预期的那样显
著，因此，有必要对NAC转录因子的结构与功能之间的联系
展开研究.
尽管NAC基因的功能还有待深入研究，但它们在植物遗
传工程方面已展现出了巨大的应用潜力，利用基因工程手段
导入或改良关键的NAC转录因子，使植株的综合品质的提高
已成为可能，因此，NAC在植物分子育种中具有巨大的潜在
价值和广阔的应用前景. 同时，借助高通量基因表达分析技
术——基因芯片和蛋白芯片，将有助于快速揭开NAC转录因
子在植物生长发育以及外界刺激条件下的调控机制及信号
转导，全面的认识NAC基因的调控网络.
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